经过了一番漫长的苦战，杏寿郎在深受重伤之际，依然拼尽全力钳制住了猗窝座，但猗窝座因黎明将至，不得已自断双臂逃离。
最终，除了杏寿郎本人之外，整辆列车无一人身亡。随后，在炭治郎和善逸因杏寿郎的牺牲而哭泣、并对敌人的强大感到迷茫时，伊之助训斥二人不要因敌人的强大而丧失信心，只需要思考如何回应杏寿郎临终前的期待即可。尽管嘴上那么说着，但伊之助也还是第一次因为伙伴的逝去而难过的嚎啕大哭。
在音柱·宇髄天元前来蝶屋抓人时，伊之助主动和炭治郎、善逸一同，自愿代替神崎葵跟着天元前去吉原执行任务。
之后，伊之助被天元变装成了游女“猪子”。在进入吉原后不久，伊之助便因为浓妆之下的漂亮脸蛋被吉原着名的青楼“荻本屋”的老板娘识破而被对方买下，但也因此顺利地卧底进了“荻本屋”。随后，在即将找到宇髓天元的妻子槙与时，伊之助却察觉到了来自于上弦之陆·堕姬的鬼之气息。于是，伊之助便破门而入并打算沿着其气息追击，但因为青楼客人的阻挠而失败。
在善逸被堕姬绑走后，伊之助见炭治郎一直没来会合，便独自通过气味找到了堕姬的缎带分身遗留的洞口。接着，伊之助卸掉了部分身体关节，利用“缩骨术”顺利地潜入地下并救出了天元的妻子槙与、须磨和之前被绑走的善逸。在同炸开地面进入地底的天元会合之后，众人便前去帮助正和堕姬本体交战的炭治郎。跟不上天元速度的二人，比天元要晚到了一步。此时，堕姬的哥哥——上弦之陆·妓夫太郎也已经从堕姬身后现身了。
随后，在与妓夫太郎、堕姬兄妹的战斗中，伊之助在善逸与炭治郎的掩护下顺利地斩首了堕姬，但上陆兄妹如果不被同时斩首就不会消失，因而并没有什么作用。随即，伊之助便被妓夫太郎用毒镰刺穿了胸口。千钧一发之际，伊之助主动地移动了内脏的位置，从而避免了关键的内脏为毒素所侵袭。之后，在炭治郎反击妓夫太郎后，伊之助和善逸也开始一起围攻堕姬。最终，在炭治郎觉醒了斑纹并斩首了妓夫太郎的同时，伊之助也和善逸联手将堕姬斩首。
尽管体内的血镰毒素全部都被祢豆子的血鬼术清除，但伊之助和炭治郎还是因为体力过度消耗而陷入了昏迷。不过，在此之后，伊之助比昏迷了整整两个月的炭治郎提早了一周醒来。
在探望炭治郎时，伊之助像一只蜘蛛一样地趴在天花板上突然出现，将众人都吓了一跳。
由于之前从其他人口中得知忍曾经说过，“自己和蜜獾一样对毒素有着极强的抵抗力”，伊之助因此误认为自己是不死之身而洋洋得意。但随即，伊之助就被神崎葵训斥了一顿，并被其指出：忍同样也说过，“尽管伊之助对于毒素有很强的免疫力，但与此同时药物也对其难以生效。”
之后，在炭治郎进行休养时，伊之助向其表明：自己之所以能避开妓夫太郎的毒镰造成的致命伤，是因为自己能够通过触觉感知杀气。同时，由于这一招对藤之家的一天婆婆并不管用，伊之助因此认为一天婆婆是个很厉害的人物。
在炭治郎和祢豆子从锻刀人之村归来后，伊之助以填鸭式的教育方式、教会了能够开口说话的祢豆子说出自己的名字。
但在这之后，善逸对于祢豆子只会说伊之助的名字而感到十分不悦。
在岩柱·悲鸣屿行冥的住处接受了修行。吃饭时，在众人讨论柱的话题期间，伊之助指明自己察觉得出行冥有着鬼杀队最强的实力，但由于在吃鱼时连骨头都吃而把伙伴们都吓了一跳。
在修行结束后、与炭治郎和玄弥一起吃饭时，当听到玄弥说自己不会使用呼吸时，憨厚的伊之助便直接开始嘲笑起了他，接着又和其玩闹似地打了起来。
进入无限城后，伊之助追着鎹鸦进入了莲花池，并在香奈乎被童磨夺去日轮刀、逼入险境之际乱入了战场。在得知忍被童磨杀死之后，发怒的伊之助对童磨发起了猛攻，并抢回了香奈乎的日轮刀，但自己的野猪头套也同时被童磨抢走。
露出容貌的伊之助，随即便被童磨认出了身份：他正是过去曾被其吃掉的信徒琴叶的儿子。尽管伊之助声称自己是没有父母的野孩子，但童磨随后说出的话却不断地刺激着自己的记忆。最终，回想起了与母亲有关记忆的伊之助，终于察觉到自己之前在走马灯中所见到的女人正是自己的母亲琴叶。
自己的母亲和重要的伙伴都被童磨所杀，伊之助因此愤怒到了极点，并和香奈乎联手对童磨展开了进攻。但童磨身为上弦之贰，拥有极其强大的实力，即便面对两人的联手攻击也丝毫没有慌乱，一直轻松地应对着。两人因此和童磨制作的“结晶之御子”陷入了苦战。
之后，童磨由于忍体内的700倍致死量的藤花毒素开始在其体内发作，因此身体开始融化，且无法再继续维持精准的血鬼术，实力大减。
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